故事发生在一座名为伊奥鲁夫的城市中，在这里出生的人们拥有无限的寿命，外表却会定格在15岁的模样，玛奇亚（石见舞菜香 配音）就是这样一个土生土长的伊奥鲁夫少女。一天，为了抢夺永生之血，梅萨蒂军乘坐着古代神兽对伊奥鲁夫发动了空袭，造成了惨重的损失，玛奇亚的好友蕾莉亚（茅野爱衣 配音）被掠走了，和蕾莉亚一起失踪的，还有玛奇亚暗恋的少年克里姆（梶裕贵 配音）。 在黑暗的森林里，幸存的玛奇亚捡到了一名男婴，他的双亲在之前的袭击中丧生了。玛奇亚以母亲的身份收养了他，给他取名为艾瑞尔（入野自由 配音）。
在经过了一系列惊险刺激的大冒险过后，剑客靴猫踏上新的征程。这次他来到一片辽阔壮丽的荒原，当他正纵马驰骋之时，却被一群全副武装的士兵拦了下来。在验证身份之后，剑客靴猫被带进一座华丽庄严的王宫，并见到了亚历山德拉•贝拉冈巴公主。公主愁眉不展，面带忧伤，原来她王冠上的熔火之心红宝石被来自法兰西的盗贼耳语大盗偷走。在追捕耳语大盗的过程中，卫兵们捉到大盗的三个跟班——三只超萌看似天真无邪的幼猫。可是公主与卫兵却称他们为恶魔，公主拜托剑客靴猫从小猫口中问出耳语大盗的巢穴，并召回宝石。剑客靴猫欣然应允，不过他却轻视了眼前这三只诡计多端的小猫……
