沉睡万年的辰南从神魔陵园醒来，在经历了一系列奇遇后名动四方。随着辰南来到央锦国遇到晨曦，新的冒险再次开启，在开元城大战、到死亡绝地寻找身世之谜、大战凌家只为求一个公正清明。在这一季，辰南会在探寻身世之谜的冒险当中不断搜寻雨馨的踪迹。
鲁邦三世为了解救另一位被收监的侠盗，而潜入德伦特王国。
表面上看来，索尼娅（田村睦心 配音）是一个扎着双马尾的金发美少女高中生，但实际上，她有着一个秘密的身份——杀手。作为一名杀手，索尼娅有着异常敏锐的神经，任何突然靠近她的生物，都会受到她的强力攻击。少女折部安奈（赤崎千夏 配音）自称是索尼娅的朋友，但似乎没有得到索尼娅的认可。因为其大大咧咧的天然呆个性，安奈经常成为索尼娅本能攻击的受害者。 在无意间，安奈发现，虽然索尼娅是个令人闻风丧胆的杀手，但她在昆虫和妖怪方面却有着意外小的胆量，这也成为了拉近二人关系的重要契机。同时，索尼娅的杀手同事吴织亚切（高部爱 配音），毫无存在感的不知名少女（钉宫理惠 配音）也来到了安奈的身边，杀手和少女们热闹的日常生活展开了。
故事中的世界是以中世纪欧洲为基本架构，除了人类以外还有龙、精灵以及哥布林的存在，是典型的托尔金系统中的奇幻世界。神与魔不断地纷争，神为了保卫世界而战；魔为了争取长杖毁灭世界而战。赤眼魔王和赤龙神为了各自的目的而战。赤龙神将赤眼魔王击败，并将它分为七部份。为了防范魔族的行动，他化为四个分身固守着四方。 一千年前，魔王的一部份觉醒了。它率领着魔族们向赤龙神的一个分身——水龙王挑战。魔王五个手下中的四个设下了结界，由它和魔龙王一起直接跟水龙王决斗。后来，魔王的计划宣告失败，魔龙王被封印。魔族的行动渐趋寂静…… 一千年后，自称“天才美少女魔导士”莉娜·因巴斯诞生了。故事也从她在森林里遭遇盗贼，得到流浪佣兵高里·卡布列夫的相助开始。从此他自称为莉娜的监护人成为共同旅行的伙伴。而两人的命运又和魔王有着不可分割的关联.....
