本作是为了纪念在1996年起开始的《游戏王》系列漫画连载二十周年所推出的动画电影。在跨越无数的试练后，武藤游戏与身体内的另一人格“暗游戏”进行最终决战并获胜，在作出正式诀别后踏上各自的旅途。在经历一段时间后，游戏等人重新回归平凡的生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年却出现在他们的眼前。另一方面，将暗游戏视为劲敌的海马濑人，在暗游戏消失的地方发掘“千年积木”并打算将其重新完成，试图再度复活暗游戏。
作为最底层职业【鉴定士】出生的艾因一直过着最底层的生活。 在一次冒险中，遭遇大量地狱猎犬，同伴为了活命而把艾因当做了诱饵。 本因就这么结束生命的艾因遇到了她，从此艾因的命运发生了巨大的变化。
由于人类对自然的破坏，叶罗丽仙境的冰公主已经开始消失了……冰公主来到人类世界，决心更正历史的过错。另一边，辛灵仙子能复活吗？还会有更多的生灵逝去吗？庞尊和毒娘娘会罢休吗？其他灵犀阁的圣级仙子会袖手旁观吗？荒石和金王子会加入战斗吗？王默和火领主又会发生什么？大家的命运将会如何？
