钟馗世代在暗中守护人妖两界安宁。一次追捕妖怪时，他救下人间少女初九，带她到地府疗伤。在这里，初九遇见了一群特别的朋友：神界顶流通灵耳、温柔的孟娘，还有憨萌可爱的牛头马面。一段充满奇趣的地府冒险就此展开。 初九聪明又大胆，看到钟馗守护百姓的模样，下定决心要拜他为师。钟馗起初不肯，却在与她并肩捉妖的过程中，渐渐看到她的真心与天赋。然而这次的妖怪并不简单，在异常强大的战力背后，一场足以颠覆人间与地府的巨大危机，悄然降临……
在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。
小黑跟随师父在小镇上过着安宁日子，分会馆遇袭，打破了妖精世界维系多年的和平，来自妖灵会馆的“全新任务”也让两人陷入分离危机，更让师父无限的处境发生翻天覆地的变化。面对环环相扣的谜团，小黑与师姐鹿野共同开启了寻找真相的新冒险。这一次小黑能否经受住考验，顺利保护师父化险为夷？
