本作动画改编自起点白金作者辰东遮天三部曲的第一部——遮天。冰冷与黑暗并存的宇宙深处，九具庞大的龙尸拉着一口青铜古棺，亘古长存。这是太空探测器在枯寂的宇宙中捕捉到的一幅极其震撼的画面。九龙拉棺，究竟是回到了上古，还是来到了星空的彼岸？一个浩大的仙侠世界，光怪陆离，神秘无尽。热血似火山沸腾，激情若瀚海汹涌，欲望如深渊无止境……登天路，踏歌行。
他，国民级游戏天外江湖中的传说，全球争霸赛第一人、亿万玩家的精神领袖、第一帮派领导者，鲜衣怒马少年得意之时惨遭背叛，走下神坛逃离游戏世界，从此消失匿迹。 多年后，一个自称来报恩的少年出现了。
“我与你一同飞向天空。” 甘粕桧曾根，是最近开始在航空自卫队岐阜基地任职的新人。 过于率直而总是无意识地伤害他人，对此感到疲惫不堪的她，选择成为任期限定的自卫官。 但，命运的邂逅彻底改变了她的人生。 被秘藏在基地中、伪装成战斗机的龙选中了桧曾根，并和她一起飞向天空。 就这样，搭乘“OTF（变态飞翔生命体）”的飞行要员， 成为了桧曾根的工作。 甚至能左右国家命运的龙， 究竟隐藏着怎样的秘密呢……。
影片片名致敬了小说家吉野源三郎在1937年发表的同名著书，但电影故事完全由宫崎骏原创。讲述二战后丧母的少年牧真人与一只会说话的蓝鹭相遇，展开不可思议的冒险旅程。
从学校毕业之后，凉风青叶（高田忧希 配音）成为了充满希冀和干劲的职场新鲜人，尚在学生时代，青叶就十分憧憬一间名为“飞鹰跃动”的游戏公司，如今，青叶终于凭借着努力和实力，成为了公司中的一员，迈出了实现梦想的第一步。 外表严厉冷酷内心却柔情似水的八神光（日笠阳子 配音）、温柔端庄，对八神光有着别样感情的远山伦（茅野爱衣 配音）、沉默寡言，不善与人交流的泷本日富美（山口爱 配音）、个性大大咧咧活泼开朗的篠田初（户田惠 配音）、甜美可爱拥有高超画技的饭岛结音（竹尾步美 配音），在这些前辈和同事们的教导和带领之下，青叶在游戏界会闯荡出一片怎样的天地呢？
