本作是为了纪念在1996年起开始的《游戏王》系列漫画连载二十周年所推出的动画电影。在跨越无数的试练后，武藤游戏与身体内的另一人格“暗游戏”进行最终决战并获胜，在作出正式诀别后踏上各自的旅途。在经历一段时间后，游戏等人重新回归平凡的生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年却出现在他们的眼前。另一方面，将暗游戏视为劲敌的海马濑人，在暗游戏消失的地方发掘“千年积木”并打算将其重新完成，试图再度复活暗游戏。
月落和亚晨是一对双胞胎兄妹，他们在一个与世隔绝的深山小村落里出生，被称为“分隔夜与昼的双子”。他们拥有获得特殊力量的资格，一场围绕他们的双使战斗也随之展开。 双使是一种成对的存在，被人类冠以“幽灵”、“怪物”、“怪兽”或“异形”等各种各样的称呼。它们并非人人可见，各自拥有不同的外表、性格和能力。每对双使都有一个与之缔结契约的主子，而指挥它们的主子被称为“双使师”。 许多大人在双胞兄妹开始懂事前就暗中操纵，试图夺取他们的力量，因此月落和亚晨在年幼时就被迫分离。本作故事以兄妹俩的重逢展开序幕。
适龄启蒙，亲子共学。原《超级宝贝JoJo 第三季》这一季从简单的模仿学习到学习时带有自己的思考，从家庭拓展至户外，更进一步协助家长，帮助宝宝学习进阶生活技能，促进身心健康发展。
