在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。
殷商末年，东海大将夜叉密谋篡权，企图暗害龙王之女以达成他统治东海的目的。不料其阴谋被陈塘关总兵李靖之子哪吒无意撞到。为了掩人耳目，夜叉将暗害龙女的罪名嫁祸给哪吒，将其变为龙族的公敌。而在另外一方，哪吒受怪仙太乙真人之命前往金光洞修道，途中遇到了遭遇夜叉暗害而失去记忆的龙女，以及精通变化和遁地之术的土行孙，三人都被太乙真人收为门徒。就在哪吒一行人潜习法术之时，夜叉却率龙宫重兵来到了陈塘关，大战一触即发。
三年前的一场交通事故令凉宫遥（栗林美奈实 配音）陷入了昏迷之中，鸣海孝之（谷山纪章 配音）一直将交通事故的责任归结在自己的身上，因此陷入了痛苦和颓废之中，在此期间，爱慕着孝之的速濑水月（高桥智秋 配音）不离不弃的照顾和鼓励着孝之，两人不知不觉之中就开始了宛如情侣一般的半同居生活。 某一日，凉宫遥突然从昏迷中苏醒了，因为脑部受伤，所以她的记忆暂时出现了混乱。孝之将此当做是赎罪的契机，于是一直守护着凉宫遥，水月将这一切都看在眼里，她直到，孝之真正喜欢的只有凉宫遥一个人，黯然之中，她选择了默默退出。
在某个朔夜，犬夜叉一行和妖怪奈落展开最终决战。经过一番艰苦缠斗，他们终于消灭这个邪恶的妖怪，漫长的征战终于告一段落。戈薇短暂回到现代休整，随后再次和犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，他返回寺庙拜祭父亲；珊瑚则和云母四处寻找流浪的弟弟琥珀。 安宁的日子并未持续太久，获得自由的神乐在神无的的指引下，见到被封禁在生命之镜中的神久夜。五十年前，在神久夜的力量下，大地陷入永久的月圆之夜。弥勒的父亲弥苞法师将其封禁。为了解开禁锢，神久夜授意神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘、燕之子安贝等五样宝贝。渴望得到永远自由的神乐心甘情愿为其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发起攻击。为了阻止世界毁灭，犬夜叉一行人重新聚首，向神久夜所在的富士山进发……
2014年，讨厌机械的高中生·夏目亮为了改变自己而迈出了那一步。然而，他却死于卡车之下——。然后2030年的东京港湾，潜入了未知兵器“EX-ARM”的交易现场的警察·上园美波与人造人·阿尔玛这一搭档遭到了装备着“EX-ARM”No.08的敌人的袭击。她们为了打破这一绝境，强制启动了从敌人手中夺走的“EX-ARM”No.00……
