在日本这一“怪兽大国”，人们的日常生活遭受着怪兽的无情破坏。 主人公日比野卡夫卡，小时候住的城市遭到破坏，他与青梅竹马亚白米娜做出了“将怪兽全部消灭”的约定。 然而，32岁的卡夫卡梦想破灭，就职于一家怪兽尸体解体公司“怪兽清洁公司”。 相比米娜作为日本防卫队队员而日渐活跃，卡夫卡每天都过着忧郁的生活。 过来打工的市川莱诺告诉他，防卫队的年龄限制将会提高，并劝他去参加入队考试。 于是重新下定决心的卡夫卡，却突然受到神秘生物的侵蚀，身体开始怪兽化，被称为“怪兽8号”。
沉睡万年的辰南从神魔陵园醒来，在经历了一系列奇遇后名动四方。随着辰南来到央锦国遇到晨曦，新的冒险再次开启，在开元城大战、到死亡绝地寻找身世之谜、大战凌家只为求一个公正清明。在这一季，辰南会在探寻身世之谜的冒险当中不断搜寻雨馨的踪迹。
在校园里，兵藤一诚（尾裕贵 配音）“大色狼”的“美名”广为流传，托它的福，一诚至今任然过着没有女朋友的孤苦生活。这注定是不寻常的一日，首先，一诚居然收到了来自美少女的告白；然后，当一诚正准备开始他梦寐以求的幸福约会时，他被果断的杀死了！当一诚再次睁开眼时，面前的红发女子告诉一诚，是她复活了已经死去的他，并且从今天开始，他将成为她的奴仆。 红发女子名叫莉雅丝（日笠阳子 配音），其真实身份是一名恶魔。袭击一诚的女子隶属“堕天使”的行列，从莉雅丝口中的“战争”和“神器”等艰涩的名词，以及接连不断的，来自于堕天使们的攻击中，一诚知道，自己单纯快乐的校园生活即将画上句点。
在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。
“上界之路，千难万险；破灭神国，踏平寰宇。千锤百炼，终将成神！” 罗征为复活挚爱宁雨蝶，踏上前无古人的逆天之路！天羽秘境与天穹生隙反目，却于神弃塔下并肩相守。爱恨难明，红颜淬骨；百炼封神，顺逆由己。飞升上界的罗征，势要挣脱天命枷锁，终成寰宇唯一天命人……然而，天命之外的死劫正悄然降临！
