有着人类少女的样貌，却不同于人类的存在――精灵。她们拥有强大的能力，从邻界现身时，因为会伴随名为『空间震』的灾难，她们甚至被称为人类的天敌。面对精灵的威胁，人类能采取的手段，是以武力歼灭，或是――『与精灵约会，使其娇羞』！五河士道能通过让精灵娇羞并亲吻精灵来封印她们的灵力。靠着这个特异能力持续拯救人类及精灵们的士道身边，有股巨大波涛即将袭击而来。身为世界屈指可数的巨大企业且想获得精灵力量的DEM社，为了夺取士道的性命，将大举来袭。于是，士道记忆深处里的神秘少女现出原形――各种想法错综复杂，史上最大的战争即将开始。
为了保护小鸡岛居民和这里平静的生活，伍六七和他的伙伴大保和小飞开启了去往玄武国的冒险旅程，去寻找身世的真相和解救小岛的办法，等待他们的又将是更多的未知与奇遇。
毫无征兆的一天，杂音（Noise）突然袭来，与以往专注攻击人类相比，此次杂音似乎更有潜在的目的。曾在射月事件立下赫赫战功的雪音克莉丝（高垣彩阳 配音）与立花响（悠木碧 配音）通力配合，击败了杂音这一波的攻势，同时意识到太古遗产所罗门之杖才是这群杂音真正的目标。另一方面，世界歌姬玛丽亚（日笠阳子 配音）受邀来日，与风鸣翼（水树奈奈 配音）联手举行直播全世界的盛大演唱会。谁知演唱会开始不久，大批杂音入侵，玛丽亚代表反政府武装组织“菲尼”向全世界宣战，并且亮出了黑色的永恒之枪。 围绕着神秘的所罗门之杖，克莉丝、立花响、翼等人的命运受到极大的冲击……
故事的舞台是一个妖怪与人类共存的世界。拥有优越外貌与能力、足以令众人着迷的妖怪们，有时会从人类之中选择自己的新娘。对妖怪来说，新娘的存在独一无二，一旦认定了某人为新娘，便会终生只将爱献给那个人。从未被家人所爱、一直受到虐待的大学生东云柚子（吉川爱 饰），突然被站在妖怪顶点的“鬼”之族的下一任当主——鬼龙院玲夜（永濑廉 饰）选为新娘，从此她的人生命运被彻底改写。 本片改编自クレハ的同名原著小说。
古神之地后，修魔内海永夜魔城一夜崛起，为拓展领地，不断对修魔海周边宗门下手，其中也包括了李慕婉所在云天宗。李慕婉在护门大战中身中奇毒，性命攸关，王林得知此事后，携其再次闯入修魔内海，王林以化神初期修为力战三大城主，名震修魔内海，带回解药救下李幕婉，却发现危机并未解决，千年阴谋浮出水面。最终凭借二人情愫及化神后首次与古神之身合体，联手斩灭魔尊。
在仙魔共存之世，桃山大王小桃花因与宿敌打架不慎跌下山头化为原型一束桃枝，却被一个名为长留的俊俏僧人捡回庙中悉心照料。桃花渐渐对长留产生感情，但长留似乎对桃花有所隐瞒，还牵扯到一段不为人知的过去。
沙夏与桂木华成为了新的一组拍档，并为寻找行踪不明的原始元素回路之一——"雷之携香女"而女装潜入了私立女子学校·翠玲学园。在华的帮助之下，沙夏开始调查起了学园中女学生们的圣乳。但是翠玲学园的"姊妹会"会长·濑田深雪对沙夏起了疑心，向他提出了决斗要求…。
