自从姐姐莫名自杀之后，失去了所有亲人的皋月驱（小野大辅 配音）便彻底封闭了自己的心灵，虽然有着亲梅竹马水奈瀬由佳（后藤麻衣 配音）和养父母的关怀和照顾，但驱的生活再也无法恢复从前的单纯和快乐。一次偶然中，驱与由佳被传送到了一个天上有一轮红色月亮的异世界，在这里，他们成为了一些外形可怖的怪物的猎杀对象。好不容易死里逃生回到原来世界的驱发现，那个被称为“赤夜”的时空正在慢慢侵蚀正常的世界。 共有七人被卷入“赤夜”战争，他们的共同点便是均为绫女丘市虹绫馆学园的学生，为了生存，为了查明事件的真相，也为了保护自己所爱的人们，这命运选定的六人必须齐心协力，共同战斗。
1989年，日本。 乔纳森·乔斯达与DIO决战后的一百年，DIO复活了。同时，乔瑟夫的孙子，空条承太郎发现自己有幽波纹（替身）能力，DIO的复活影响了没有替身抵抗能力的母亲，陷入病危情况；为了拯救命在旦夕的母亲，承太郎与乔瑟夫出发前往DIO的所在地——埃及。
