本作是为了纪念在1996年起开始的《游戏王》系列漫画连载二十周年所推出的动画电影。在跨越无数的试练后，武藤游戏与身体内的另一人格“暗游戏”进行最终决战并获胜，在作出正式诀别后踏上各自的旅途。在经历一段时间后，游戏等人重新回归平凡的生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年却出现在他们的眼前。另一方面，将暗游戏视为劲敌的海马濑人，在暗游戏消失的地方发掘“千年积木”并打算将其重新完成，试图再度复活暗游戏。
伍六七接到神秘任务过程中却意外丧失记忆，为了唤醒记忆，伍六七去到过往记忆发生的地方见到记忆相关的人，其身世之谜也随之逐渐浮出水面。
万众瞩目的盛世婚礼却成新娘云望舒一族的灭门血宴。宗门覆灭、亲族尽屠，皆因一场精心布下的阴谋。而她心脉俱毁，浴血而逃，生死边缘与神秘势力“罗异阁”达成换心之契。蛰伏六十载，昔日年少天骄，今成血衣罗刹，以“曦和”之名，她云望舒誓要以仇敌之命，血祭宗门冤魂！
出生在通灵世家的麻仓叶（佐藤佑子 配音），从小就被爷爷教导成为了一名通灵人。通灵人，即可以和神、精灵乃至往生者自由沟通，且借由这些神灵的能力来治疗或是破坏。这种能力被很多人所渴望拥有。从爷爷那，叶得知如果能从通灵王大赛中脱颖而出并胜出，即能得到精灵王，从而实现自己的任何愿望。一直信奉“船到桥头自然直”的叶也立下了志愿，朝着通灵王之路前进。 为了寻找自己的持有灵，叶转学来到了踏张之丘，认识了小山田万太（犬山犬子 配音），并迅速和他成为了朋友。后又结识了同样志向成为通灵王的木刀之龙（田中正彦 配音）。因一次意外，叶得到了他的持有灵——600年前的武士阿弥陀丸（小西克幸 配音）。因而正式踏上了通力王之路。随后叶的未婚妻恐山安娜（林原惠美 配音）等也悉数登场。通灵王比赛也日渐来临……
