随着友哈巴赫攻入灵王宫，死神与灭却师展开了最终决战。灵王陨落，现实世界随之崩塌。昔日的宿敌联手突入已发生异变的宫殿，共同迎战威胁万物存续的危机。
因为家人工作的原因，原本生活在繁华大都市的鹤木阳渚（高尾奏音 配音）搬到了风景秀美的乡下，并且进入了那里的学校就读。并不适应室外作业的阳渚本想加入学校的手工社团，哪知道在误打误撞之下遇见了名为黑岩悠希（筱原侑 配音）的前辈，在前辈的威逼利诱之下，阳渚最终加入了悠希所在的海堤社。 个性大大咧咧，运动神经极为发达的帆高夏海（川井田夏海 配音）、性格沉稳，尤其擅长烹饪的大野真（明坂聪美 配音），再加上一个非常习惯恶搞社员，思维过于活跃和跳跃的社长悠希，阳渚充满了欢笑和汗水的课后部活就此拉开了序幕。
“上吧，修卡!!!!”即使到了40岁，东岛丹三郎仍然真心想成为假面骑士。然而，就在他几乎要放弃这个梦想的时候，被卷入了震惊社会的“伪修卡”抢劫事件……大人们极其认真的“假面骑士游戏”动作戏，正式开幕！
