小黑跟随师父在小镇上过着安宁日子，分会馆遇袭，打破了妖精世界维系多年的和平，来自妖灵会馆的“全新任务”也让两人陷入分离危机，更让师父无限的处境发生翻天覆地的变化。面对环环相扣的谜团，小黑与师姐鹿野共同开启了寻找真相的新冒险。这一次小黑能否经受住考验，顺利保护师父化险为夷？
故事的发生地是在一座名为星元市的小城市。 在市内的狮子尾山上，耸立着一个闪耀着彩色光芒的巨大物体，这个被命名为“摩诺之角”的物体，实际上是16年前“怪兽之日”事件发生之后就矗立在那里的“怪兽的角”。 在世界各地同时出现怪兽的“怪兽之日”事件发生之后，怪兽灾害开始变得日常。日本的地球防卫队开始以武力对付怪兽的同时，怪兽防灾科学调查所（统称SKIP Scientific Kaiju Investigation and Prevention center）也为了防止怪兽灾害的发生和受灾情况扩大，不断对各地区进行科学调查和避难引导。这个组织时至今日，还在不停地调查“怪兽之日”出现的原因和城市中的“摩诺之角”。 年仅7岁的“优马”在狮子尾山与父母露营时，遭遇了怪兽袭击，他奇迹般地生还并毫发无伤。以此为契机，“优马”踏上了研究怪兽生物学的道路。虽然有着痛苦的过去，但优马没有失去梦想，他依靠“想象的力量”成长起来，作为新手调查员加入了“SKIP”，被分配到了星元市分所。 就在这时，星元市发生了大规模的怪兽灾害。“想要保护眼前这些穷途末路的人们!”这个强烈而直接的想法从心底涌出的瞬间，“优马”的脑海中出现了儿时见过的光之使者“卢提昂”在和他说话：“我就是你，你就是我... ... 释放你的想象力!” 出现在手中的神秘之光包裹住优马的身体，释放出的想象之力将光与人结合在一起，守护未来的光之巨人“亚刻奥特曼”变身! 优马以及亚刻奥特曼与重要的伙伴一起，追逐着永不停歇的梦想，从现在开始奔跑!
表面上看来，索尼娅（田村睦心 配音）是一个扎着双马尾的金发美少女高中生，但实际上，她有着一个秘密的身份——杀手。作为一名杀手，索尼娅有着异常敏锐的神经，任何突然靠近她的生物，都会受到她的强力攻击。少女折部安奈（赤崎千夏 配音）自称是索尼娅的朋友，但似乎没有得到索尼娅的认可。因为其大大咧咧的天然呆个性，安奈经常成为索尼娅本能攻击的受害者。 在无意间，安奈发现，虽然索尼娅是个令人闻风丧胆的杀手，但她在昆虫和妖怪方面却有着意外小的胆量，这也成为了拉近二人关系的重要契机。同时，索尼娅的杀手同事吴织亚切（高部爱 配音），毫无存在感的不知名少女（钉宫理惠 配音）也来到了安奈的身边，杀手和少女们热闹的日常生活展开了。
殷商末年，东海大将夜叉密谋篡权，企图暗害龙王之女以达成他统治东海的目的。不料其阴谋被陈塘关总兵李靖之子哪吒无意撞到。为了掩人耳目，夜叉将暗害龙女的罪名嫁祸给哪吒，将其变为龙族的公敌。而在另外一方，哪吒受怪仙太乙真人之命前往金光洞修道，途中遇到了遭遇夜叉暗害而失去记忆的龙女，以及精通变化和遁地之术的土行孙，三人都被太乙真人收为门徒。就在哪吒一行人潜习法术之时，夜叉却率龙宫重兵来到了陈塘关，大战一触即发。
