沧南危机解决后，林七夜完成津南山为期一年的守夜人集训考核，成为了正式的守夜人后，重回136小队，与伙伴再度开启一场与古神教会的崭新较量……新的西方邪神亮相，人类天花板齐聚沧南，一场巨大的灾难风暴正悄然酝酿成型。
该片讲述秋季之后的故事，从原作漫画第7集的剧情接续下去。除了小野寺小咲的妹妹小野寺春、小野寺春的好友小风和从美国飞来的宝拉·马可伊之外，其他还有千棘的母亲桐崎华等个性鲜明的新人物也将陆续登场。
千年前，神将飞蓬与魔尊重楼于新仙界中大战，神剑“照胆”跌落人间，飞蓬被贬下凡。千年后，蜀山锁妖塔震荡，获得魔剑的飞蓬转世——景天，与唐雪见、徐长卿及紫萱几人开始了一场为收集五灵珠封印锁妖塔的冒险。
10 年前，世界与其他次元链接的“门”被打开，各种魔物不断出现，于是乎能力各异的猎魔者也随之出现，被称为“猎人”。程肖宇是一名实力最弱的 E 级猎人，在一次挑战任务中，遇到了可怕的隐藏挑战。生死存亡之际，他居然获得了升级系统！在系统的利用下，他能成为最强猎人吗？
存在感薄弱的高中生织田晶，有一天突然和同班同学一起被召唤到了异世界。全班人因召唤都被赋予了开挂能力，晶也如奇幻小说的标准剧情一般获得了暗杀者的力量——到此为止都还是在预料之内的，然而问题是身为区区暗杀者的晶的属性数值居然轻松就凌驾于作为同班同学的勇者之上？！ 而且以暗杀者技能发现了主导异世界召唤的国王的阴谋的晶，被安上了冤罪。逃亡到的地点是前人未至的迷宫深层。发誓要向国王复仇的晶为了寻求更强的力量而突进迷宫，并与精灵族神子艾蜜莉亚相遇——。 暗杀者少年与神子少女一同成为最强的异世界奇幻故事，开幕！
古神之地后，修魔内海永夜魔城一夜崛起，为拓展领地，不断对修魔海周边宗门下手，其中也包括了李慕婉所在云天宗。李慕婉在护门大战中身中奇毒，性命攸关，王林得知此事后，携其再次闯入修魔内海，王林以化神初期修为力战三大城主，名震修魔内海，带回解药救下李幕婉，却发现危机并未解决，千年阴谋浮出水面。最终凭借二人情愫及化神后首次与古神之身合体，联手斩灭魔尊。
