这是一个人类理所当然拥有超能力“个性”的世界。被称为「笨久」的“无个性”少年·绿谷出久与憧憬的No.1英雄欧尔麦特相遇，被其发现绿谷隐藏的英雄资质，从欧尔麦特手中继承了“个性” One For All。笨久进入了英雄辈出的名门高中·雄英高中，以成为用“个性”拯救社会和人们的英雄为目标，和同学们一起度过了充满考验的每一天。 虽然打倒了宿敌All For One，但欧尔麦特也用尽了力量，便从职业英雄隐退。笨久继承了他的遗志，拿到了「职业英雄临时执照」，又接近了“最棒的英雄”一步。这时，笨久遇见了雄英三巨头中的一位，在职业英雄夜目爵士手下进行校外实习的三年级学生·通形未吏生。其压倒性的实力，让笨久更加向往在职业英雄事务所参加可以真正进行英雄活动的校外实习。另一边，不安分的＜Villain＞团体·死秽八斋会的年轻头领解修师，与继承了All For One意志的敌人＜Villain＞联军首领死柄木吊进行了接触。之后，在解修师的身旁，出现了一位少女的身影。 笨久与英雄候补生们即将与新的 “威胁” 进行战斗，新的 “使命” 挑战也开始了！！
击败青城晋级决赛的乌野，白鸟泽成为他们的下一个对手。
在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。
“这里……是哪儿……” 察觉到的时候，桐人不知为什么陷入了庞大的幻想风格虚拟世界。登录前的记忆模糊不清，只得在周围徘徊寻找线索。 之后，来到漆黑的巨树“基家斯西达”旁边的他，同一名少年相遇了。“我的名字是尤吉欧。请多关照，桐人君。”少年是在虚拟世界的居民――即“NPC”，但是却如同人类一样拥有“丰富感情”。 在和尤吉欧加深交往的同时，桐人也在摸索着登出这个世界的方法。在桐人的脑海中，某一个记忆苏醒了。那是幼年时的桐人和尤吉欧在山野奔跑的记忆――原本，不可能存在的记忆。而在那个回忆中，除了尤吉欧还有一个金发少女的身影。她的名字，是爱丽丝。绝对不应该忘记的、重要的名字。
