为苍生大义，白小纯不得不与通天道人展开决战。随着旧世界破碎，众人流落天外的永恒大陆。而在这里白小纯将面对更严峻的挑战，更强大的敌人……
故事的发生地是在一座名为星元市的小城市。 在市内的狮子尾山上，耸立着一个闪耀着彩色光芒的巨大物体，这个被命名为“摩诺之角”的物体，实际上是16年前“怪兽之日”事件发生之后就矗立在那里的“怪兽的角”。 在世界各地同时出现怪兽的“怪兽之日”事件发生之后，怪兽灾害开始变得日常。日本的地球防卫队开始以武力对付怪兽的同时，怪兽防灾科学调查所（统称SKIP Scientific Kaiju Investigation and Prevention center）也为了防止怪兽灾害的发生和受灾情况扩大，不断对各地区进行科学调查和避难引导。这个组织时至今日，还在不停地调查“怪兽之日”出现的原因和城市中的“摩诺之角”。 年仅7岁的“优马”在狮子尾山与父母露营时，遭遇了怪兽袭击，他奇迹般地生还并毫发无伤。以此为契机，“优马”踏上了研究怪兽生物学的道路。虽然有着痛苦的过去，但优马没有失去梦想，他依靠“想象的力量”成长起来，作为新手调查员加入了“SKIP”，被分配到了星元市分所。 就在这时，星元市发生了大规模的怪兽灾害。“想要保护眼前这些穷途末路的人们!”这个强烈而直接的想法从心底涌出的瞬间，“优马”的脑海中出现了儿时见过的光之使者“卢提昂”在和他说话：“我就是你，你就是我... ... 释放你的想象力!” 出现在手中的神秘之光包裹住优马的身体，释放出的想象之力将光与人结合在一起，守护未来的光之巨人“亚刻奥特曼”变身! 优马以及亚刻奥特曼与重要的伙伴一起，追逐着永不停歇的梦想，从现在开始奔跑!
当现实世界沦为十二层“巨塔游戏”，人类退守最后一座孤城。 前世，江临为救青梅竹马深入险境，却惨遭挚友宁生背叛惨死。带着满腔怒火重生的他，誓要将仇人挫骨扬灰！...
藏原走（大冢刚央 配音）是一名性格非常内向的大学一年级男生，不善言辞的他总是习惯用跑步来抒发内心里的情感波动。一天深夜，正在跑步的阿走遇见了名叫清濑灰二（丰永利行 配音）的男子，这个散发着独特魅力的男人主动向阿走搭话，并且向阿走介绍了他所居住的名为竹青庄的公寓。 就这样，阿走在半推半就之下成为了竹青庄的第10名住户。虽然日常打打闹闹但相互非常信赖的城太郎兄弟、被称之为神童，但阿走却觉得他有些古怪的杉山高志（内山昂辉 配音）、热衷于看电视猜谜节目的坂口洋平（北泽力 配音）、性格轻浮却异常讨厌烟味的高材生岩仓雪彦（兴津和幸 配音），和阿走共享着这幢破旧的公寓的，是这些性格稀奇古怪的人们。
