拜别仙山后，莫衣与百里东君两大绝世高手退隐。萧瑟隐脉已然恢复，重回逍遥天境，雷无桀等人也相继得到仙人馈赠，实力也有不同地提升。众人决心赶赴天启城，江湖一别，朝堂再见。永安王萧瑟、白王萧崇、赤王萧羽三大势力汇聚一堂，夺嫡之争正式上演，谁又将登上那天启乘龙之位.......
《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。 夏天结束后，新学期开始了 许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着… 池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系 还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜… 但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感 在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…
向井直也（榎木淳弥 配音）是一名性格异常认真的男子高中生，认真到有些可笑的地步。从小学1年级起，他就深深的喜欢上了自己的青梅竹马佐木咲（佐仓绫音 配音），并且以每月一次的频率向她告白，均以失败告终。一晃眼多年过去，直也和咲都升上了高中，终于，咲答应了直也的告白，成为了他的女友，真是可喜可贺。 哪知道，就在两人刚刚顺利交往没多久，班上另一个名叫水濑渚（和气杏未 配音）的女孩也向直也告白了。认真的直也无法回避内心里涌起的莫名感情，于是，他向咲提出了一个离谱的提议——他想要在和咲以及水濑同时交往。更让人目瞪口呆的是，咲竟然答应了直也的这个提议。
