故事设定在《怪奇物语》的第二季和第三季之间，欢迎回到1985年冬天的霍金斯，主角团将面对新的怪物和超自然之谜。
罗刹街镇魂将曹焱兵和寄灵人夏玲踏上修复灵槐之路，羽林街镇魂将南御夫却受命缉拿曹焱兵，恰有菩提街镇魂将北落师门出面平息事态。但南御夫心怀鬼胎，北落师门与女孩水儿也暗藏秘密，曹焱兵和夏玲又将如何应对。菩提树下，三方命运交结，最终会涌至何处？
在故乡村子过着和平生活的退休冒险者贝尔格里夫，某天在附近的森林捡到一名被遗弃的女婴，就将她当成自己的女儿取名「安洁琳」独自抚养长大。 光阴似箭——憧憬着父亲的背影出发前往都市的女儿已经成为最上级的「Ｓ级」冒险者…！？
高中生夏目本来可以拥有平凡的高中生活，但是，他却能看到妖怪，并因此而苦恼。很多次，他都差点被妖怪夺去性命。 一次偶然的机会，夏目巧遇猫神。猫神告诉他，夏目的外婆玲子有一本“友人帐”上面记录了所有被玲子打败的妖怪的名字，玲子死后，妖怪为夺回名字，才纠缠夏目。只有把妖怪的名字还给他们，夏目才能恢复宁静的生活。 为了回到宁静的生活，夏目与猫神拿着“友人帐”开始了寻妖之旅，一段段关于妖怪的感人故事，就这样被引出。
