因为在风祭流传着未确认生物的情报，以及超自然的现象之类的似真非真的传闻。瑚太朗向超自然研究会的部长，千里朱音的求助，于是展开了涉及到瑚太朗认识的学生们的调查。对于瑚太朗来说，原本只是抱着一点冒险心态而已。只要能和热闹的伙伴们一起度过的话，这样就足够了。但瑚太朗还没有注意到，他将要探求那无人知晓的“真实”。
故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一
