故事发生在森林边上一个充满欢乐氛围和魔幻色彩的兔子小镇中，故事主角是一只聪明活泼、善于思考、渴望创新的小狐狸，他从小被一只充满爱心的老兔子收养，从此生活在兔子小镇。和小狐狸做伴的是一只同样聪明伶俐的小蜘蛛，兔子小镇上还有严肃古板、认真负责的兔子“老镇长”，有任性可爱、脾气泼辣的兔子“小公主”，有四肢发达、头脑简单的兔子“门牙王”，还有其他一群个性鲜明、各具特点的小兔子。小狐狸和大家都有一付助人为乐的热心肠，喜欢用自己的知识和创造去改造兔子小镇，为大家排忧解难，共同建设美好和谐的家园。
主角大狼十三自小被组织捡养，并成为传说级杀手。某次任务中，他遭到神秘生物兵器刺中，竟意外变回中学生的模样，从此开始了国中生活……
影片片名致敬了小说家吉野源三郎在1937年发表的同名著书，但电影故事完全由宫崎骏原创。讲述二战后丧母的少年牧真人与一只会说话的蓝鹭相遇，展开不可思议的冒险旅程。
