本作是为了纪念在1996年起开始的《游戏王》系列漫画连载二十周年所推出的动画电影。在跨越无数的试练后，武藤游戏与身体内的另一人格“暗游戏”进行最终决战并获胜，在作出正式诀别后踏上各自的旅途。在经历一段时间后，游戏等人重新回归平凡的生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年却出现在他们的眼前。另一方面，将暗游戏视为劲敌的海马濑人，在暗游戏消失的地方发掘“千年积木”并打算将其重新完成，试图再度复活暗游戏。
秦牧天生凡体，历经考验成为天魔教教主，被延康国封为第一任太学博士。延康国叛乱之战中秦牧引来魔神，掀起浩荡风云，后随武可汗入楼兰黄金宫，一个人打遍圣宫无敌手。他返回延康,助国师平叛、造射日神炮，后得人皇传承成为新一代人皇。机缘巧合下秦牧得知自己的身世,借助道门小玉京等人帮助，开启道法神通改革的大世。
帕德公爵和安的双亲为了保护圣灵之冠与盗冠者玛蒙展开大战。为了彻底打败强大的玛蒙，安的双亲选择把他逼进黑暗空间，由帕德公爵负责封印时空之门，同时也封印了安。安历经艰辛终于战胜了他的影子，并达到天人合一的境界。为了阻止重返世间的黑暗之子玛蒙，安在伙伴们的帮助下一起向黑暗之神玛蒙发起战斗，欲夺回圣灵之冠……
天宝十二年，天魔复生之期将至，妖王獬狱意图利用天魔统领妖族，颠覆人间，使人间成为妖族之地。人间驱魔司召集青年才俊重返长安，为四年之后的天魔现世做准备。在边境，驱魔司众人再度相聚，后续发现战死尸鬼的暴动。这一切的背后似乎都和传说中的白鹿有关，白鹿究竟在何处呢？
