小桀的父亲是名顶级猎人，却在他很小时就离开了他。多年后，天资聪慧生性善良的他也决定成为一名猎人，并借此去寻找素未谋面的父亲。 在考取猎人证的过程中，小桀结识了杀手家族出身的奇犽，火眼睛族的唯一幸存者库拉皮卡和想要成为救济穷人的医生的雷欧力。并且和西索，一个视强者为猎物的神秘魔术师形成亦敌亦友的关系。 经过重重考验，小桀顺利拿到猎人证，可是对与小桀来说，考验才刚刚开始。
King Sombra曾经统治小马国边缘的水晶王国，带来了无尽的苦难。后来他被塞拉斯迪亚公主和露娜公主联合击败，变成阴影，并被放逐。 一千年后，King Sombra卷土重来，想要重新统治水晶王国。大公主希望暮光闪闪一行去保护水晶王国，免受King Sombra的再度袭击。他们克服重重困难和阻挠，去保护水晶王国，并让那里再度恢复生机。
