被“母亲病危”的消息骗到海外的高中生海棠晴，在那里突然被介绍认识了是“你的弟弟！”的名叫海棠零的男孩子。
海棠晴拼命地照料着谁的话都不听的野生儿海棠零，而海棠零的身世似乎也是一个秘密，加之，在海棠零终于能开始亲近自己时，一场悲剧发生在海棠晴身上。
5年后，与长大了的海棠零再会的晴又将面临怎样的生活呢？
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。 《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？ AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
22接到游戏公司邀请，参与他们研发的虚拟现实游戏《盒中海》试玩。游戏世界里的南方沿海渔村，村民们把各家各户供奉的神像请上街来“游神”庆贺元宵。22和其他3名测试玩家发现一位未曾见过的女性神明“慈舟圣姑”。随着深入探查“慈舟圣姑”的来历，他们逐渐发现来自游戏外的人为篡改痕迹，有一个神秘的力量在潜移默化影响游戏里的npc。另一方面，22的妹妹33也在游戏外发现员工的蹊跷行为。居心叵测的公司企业、悄悄策划神秘仪式的npc渔民、还有似乎各怀秘密的同伴。一个多方势力交织的巨大阴谋渐渐浮出海面。
经过重编的新故事，分上集《背叛之翼》和下集《太阳之翼》播出，剧情与TV版完全不同。
在该剧中，居然还有一个专门负责人力资源的常规角色（Amber Nash配音）。这在同类动画中非常少见。
