民国时期，潘家小姐潘惜月（金宁饰）被妖魔缠身，无奈之下请来了鬼谷道爷尹天仇（崔冬辰饰）做法驱走了妖魔并以纸人配妖婚骗过狐妖。与潘惜月指腹为婚的张少风（高广泽饰）借探视为名与潘家富（黄一山饰）小妾美娘（赵智妍饰）通奸，被人撞破后情急之下躲进法屋，意外解除鸠摩封印，鸠摩（徐少强饰）自由后躲入山中修行伺机报仇，并无意间收服了狐妖，指使狐妖（贾晓龙饰）祸害人间吸食少女元气。狐妖最终将目标转向具有纯阴之体的潘惜悦，尹天仇发现此事后不断调查，最终发现鸠摩的惊天阴谋，随后尹天仇为救苍生，与鸠摩展开了斗争。
清水凑（上村祐翔 配音）曾经是一名水球运动员，但由于一场意外的发生，导致他在初中三年级的时候决定放弃水球这项深爱的运动，升上高中后，凑在阴差阳错之下结识了名叫冈荣太郎（西山宏太朗 配音）的男生。荣太郎是凑曾经的校友，因此十分了解凑身上所发生的那些悲惨的故事，亦十分向往能够和凑就读同一所高中。 城岛让（木村昴 配音）是水球社的社长，在他的苦心劝说之下，凑终于同意了加入水球社。曾经是游泳能手的网滨秀吾（齐藤壮马 配音）、个性十分容易冲动，大大咧咧的江尻武一（古川慎 配音）、温文尔雅性格平和的猪俣巴巴亚罗丰（畠中祐 配音），在学校里，凑很快就交上了朋友，也重新拾起了对于水球运动的热情。
TV动画《妖怪手表》新系列《妖怪手表Jam <妖怪学园Y～与N的遭遇～>》将从12月27日起播出，该作是以12月13日在日本上映的《妖怪学园Y 猫能成为HERO吗》登场的寺刃ジンペイ为主角的、新世界观展开的作品。片头曲由すとぷり演唱，曲名《ギンギラ銀河》，片尾曲《Y学園へ行こう！》为周替版本，ろん、96猫、そらる、＋α／あるふぁきゅん。、莉犬参加演唱。
