因过去的心理阴影而以独自的别扭思考回路讴歌着“独自生活”的比企谷八幡，由于意外的事件而被生活指导担当教师平冢静带去“侍奉部”并加入其中。他和同社团所属的令人窒息的完美美少女·雪之下雪乃，以及班级上位阶级所属的时髦女子·由比滨结衣一同，从解决班上的人际关系问题到文化祭实行委员的运营，度过着解决各种案件的每一天。时至秋日，八幡等二年级学生前去修学旅行。此时，侍奉部接收到的委托究竟是！？随着新登场的一色彩羽的加入，他们的关系更加错综复杂。——八幡空虚的价值观也有了少许变化，在这些经验过后，他的高中生活又将迎来怎样的展开！？
在邪神加坦杰厄和迪迦奥特曼的决战结束后，人类世界迎来了长达两年的和平岁月。这一日，入间队长随同GUTS考古队来到位于南太平洋的远古遗迹露露耶，他们再次发现了业已毁灭的超古代城市以及三尊邪神的石像希特拉（婆裟羅天明 饰）、达拉姆（松田優 饰）及女领袖卡美拉（芳本美代子 饰）。入间极力反对对古迹的触动，但丝毫无法改变上层的决定，最终导致三尊邪神复活，人类再度面临危机。与此同时，圆·大古（长野博 饰）与柳濑·蕾娜（吉本多香美 饰）相知相守，即将步入婚礼的殿堂。可是邪神指挥其爪牙向人类世界发起进攻，早已丧失奥特曼力量的大古，面对当前的危机束手无策。 三千万年前毁灭人类文明的遥远记忆，折磨着重新大古与迪迦奥特曼的神经……
