该片讲述秋季之后的故事，从原作漫画第7集的剧情接续下去。除了小野寺小咲的妹妹小野寺春、小野寺春的好友小风和从美国飞来的宝拉·马可伊之外，其他还有千棘的母亲桐崎华等个性鲜明的新人物也将陆续登场。
身负蛟龙血脉的李向天，被青梅竹马林菲儿勾结十大皇府之一的司徒血污蔑陷害，强行夺去了他的蛟龙血脉，将他关在铁牢挂在城墙三年，任人耻笑，打骂。幸好一位来自上位面的叶妃灵经过这里，收他为徒，带走了他的神魂，游历诸天万界几百年，收集功法秘技，增长见识。三年后，李向天神魂回体，携七条诸天最强血脉，十二种巅峰职业技能，三十六套万界至尊功法，七十二门玄妙最强绝技，一百零八道混沌法则强势归来！誓言要将曾经残害过他的人一个个踩在脚下。
世界最强吸血鬼与剑巫少女所编制的故事现在，开幕——！！“第四真祖”——那是本应只存在于传说中的，世界最强的吸血鬼。驾驭着十二只眷兽、播撒灾厄的幻之吸血鬼，出现在了日本。为了监视、抹杀那个“第四真祖”，政府·狮子王机关决定派遣被称为“剑巫”的攻魔师。然而不知为何，被选为监视者的，却是见习中的“剑巫”少女，姬柊雪菜。雪菜携带着专门对真祖使用的最强灵枪，造访魔族特区“弦神市”。在那里遭遇到的“第四真祖”晓古城的真实身份是——！
