以室町时代为舞台，讲述了后来被称为世阿弥的美少年“鬼夜叉”的故事。在一切以技艺为重的父亲观阿弥身边长大，鬼夜叉始终无法理解人类为何会享受艺术与表演。某一天，他在村子边缘的一户民宅中，看见一名唱歌跳舞的女子，竟不由自主地觉得很好……好奇心旺盛的鬼夜叉在与他人的相遇中学会欢笑与哭泣，直面自身的软弱，一边体会无常的人世，一边逐渐孕育出一种全新的舞蹈形式。
连点头之交都没几个的我──前原真树交到了第一个朋友——朝凪海。男生们都说朝凪同学是「班上第二可爱」，而且很照顾天真烂漫的No.1美少女天海同学。这样的她只有在周五的放学后，会偷偷来我家玩。从平常能干的模样，实在难以想像私底下的她这么率直又爱撒娇。 这是低调男与第二女主角之间的真实「朋友」恋爱喜剧。
故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一
学生会长国齐（鸟海浩辅 配音）虽然外表平凡，却很受一部分男性欢迎，经常遭色狼乱摸，然而他个性迟钝，从来感受不到身边男性的热烈目光和骚扰。被任命为新一任的学生会副会长的知贺（杉田智和 配音）在电车上解救了正被非礼的国齐，他发现国齐的身边真是危机四伏！忍无可忍的知贺从此担任起了会长大人的保镖，护送会长上学。在放假期间，知贺与国齐约好一起去理发。一个小小的突发事件，让知贺发现了自己对国齐学长的感情，并情不自禁地吻了国齐。这个突如其来的吻让国齐慌乱不已，他迷迷糊糊地回家，脑中不断想起刚刚发生的那一幕。当他入睡后，一个神秘人悄悄潜入国齐家……
影片片名致敬了小说家吉野源三郎在1937年发表的同名著书，但电影故事完全由宫崎骏原创。讲述二战后丧母的少年牧真人与一只会说话的蓝鹭相遇，展开不可思议的冒险旅程。
