该片讲述秋季之后的故事，从原作漫画第7集的剧情接续下去。除了小野寺小咲的妹妹小野寺春、小野寺春的好友小风和从美国飞来的宝拉·马可伊之外，其他还有千棘的母亲桐崎华等个性鲜明的新人物也将陆续登场。
过去大战时期，日本帝国陆军为将咒术运用在军事上而建立阴阳寮，并派任传说中阴阳师安倍晴明的后裔、土御门家当家的天才阴阳师土御门夜光担任统领，成功缔造日本咒术界的改革，成为现代咒术之父。大战末期，处于败势的帝国陆军要求夜光实行大规模咒术仪式以挽回局势，但结果仪式失败，不仅做为执行者的夜光身亡，还强烈地扰乱首都东京的灵气，使东京百鬼夜行、妖魅纵横。直到了战后阴阳寮改名阴阳厅，负责处理日本各地－主要是东京－发生的灵力灾害，而阴阳师也因而活跃在现代的舞台之上。土御门春虎是个出生土御门家的少年，虽身为阴阳师名门后代，却毫无阴阳师才能，过着一般人的生活。某年夏天，春虎遇见了他的童年玩伴，也是土御门家的下任当家的少女夏目。过去曾允下承诺如今却分道而行的两人，在此刻相见之后，土御门的历史开始转动了起来......
因为在风祭流传着未确认生物的情报，以及超自然的现象之类的似真非真的传闻。瑚太朗向超自然研究会的部长，千里朱音的求助，于是展开了涉及到瑚太朗认识的学生们的调查。对于瑚太朗来说，原本只是抱着一点冒险心态而已。只要能和热闹的伙伴们一起度过的话，这样就足够了。但瑚太朗还没有注意到，他将要探求那无人知晓的“真实”。
唯我成幸（逢坂良太 配音）是一个看上去非常平凡的青年，唯一的优势就是每门学科都取得了很好的成绩。学校里有一个可以免除考试以及学费的特别VIP推荐名额，为了得到这个名额，成幸主动提出要担任帮助同学学习的教育指导员的职位。 被称为“文学之森的睡美人”的千金大小姐古桥文乃（白石晴香 配音）、被称为“机关精巧的拇指姑娘”的理科健将绪方理珠（富田美忧 配音）、被称为“白银的漆黑人鱼公主”的游泳部种子选手武元润香（铃代纱弓 配音），需要成幸辅导的，是这三位校园里的传奇人物。原本以为是非常轻松的工作，没想到这三个姑娘虽然在某一方面非常优秀，但在不擅长的科目上真的是令人大跌眼镜。
在这个世界上，存在着一种名为“怪灵”的生物。故事发生在弗塞亚学院之中，在那里，设立了名为“脑机能异常对策室”的机构，专门解决怪灵带来的危险和麻烦。一条晴彦（下野紘 配音）是一年级新生，亦是对策室的成员，他拥有能够使用绘画封印怪灵的能力，是足智多谋的军师。 川神舞（上坂堇 配音）是一条晴彦的学姐，个性开朗行事冲动的她常常惹出不少的麻烦，和晴彦组成了搭档相互取长补短居然格外的般配。除此之外，温文尔雅的千金大小姐和泉玲奈（早见沙织 配音），特立独行的孤高展示水无濑小系（内田真礼 配音），这些孩子们集结在一起，为了保护他们挚爱的朋友和家园向怪灵发起了宣战。
寄宿大学生高桥美咲（樱井孝宏 配音）和大作家宇佐见秋彦（花田光 配音）延续着第一部，仍然继续着他们的恋爱故事。在秋彦的编辑相川小姐和丸川书店的老板的怂恿下，美咲答应参加秋彦的菊川赏得奖纪念酒会。在路途上，美咲意外邂逅了秋彦的哥哥春彦（鸟海浩辅 配音）。小兔老师和家人的关系都很恶劣，夹在中间的美咲左右为难。而难上加难的是，春彦展开了追求美咲的攻势，不是送花就是送草莓，让小兔老师的低气压降到最小值。小兔老师不仅提防着春彦，还得提防着美咲的同学角，但没想到角真正中意的是他自己。 美咲和小兔的恋爱道路上挫折不断。而另外两对，上条弘树（伊藤健太郎 配音）和草间野分（神奈延年 配音）；高槻忍（岸尾大辅 配音）和宮城庸（井上和彦 配音）的感情之路也波折连连。但结局好一切都好。
