举办开国祭并与各国缔结邦交的魔国联邦，开始朝着实现人类与魔物能够共同生活的世界「人魔共荣圈」迈进。跨越种族之间的隔阂，携手走向繁荣的魔国联邦。然而，在这背后，也有人将魔王利姆路的崛起视为危险。其中包括西尔特罗斯王国五大老之首的前「勇者」格兰贝尔・罗素，以及他的孙女玛玛莉安贝尔・罗素。高举以支配来守护人类主张的格兰贝尔与玛莉安贝尔策动谋略，并与利姆路正面冲突。另一方面，在黄金乡艾尔多拉德，魔王雷昂也为了某个目的开始行动。 身为人类守护者的勇者，与支配世界的魔王。在各种盘算交错之中，一名「勇者」正准备苏醒—— 怀抱着无法退让的意念，利姆路的下一场战斗即将展开。
遥远未来，世界人口数在迎来巅峰后，开始呈现下降的趋势。人类为了让物种繁荣存续，制作出管理生态系的AI，并执行「人类多样化实验」。常人、兽人、魔族等经过遗传因子改造诞生的「多样人种」，在环绕高壁的生活圈之中，打造出被称作「CLUSTA」的「多样城镇」。有着丰富人口的「CLUSTA」，在各地都有不同的文化发展以及适合在地生活的人类居住。 为了不面临灭绝，人们都在AI的管理下度日──。
表面上看来，索尼娅（田村睦心 配音）是一个扎着双马尾的金发美少女高中生，但实际上，她有着一个秘密的身份——杀手。作为一名杀手，索尼娅有着异常敏锐的神经，任何突然靠近她的生物，都会受到她的强力攻击。少女折部安奈（赤崎千夏 配音）自称是索尼娅的朋友，但似乎没有得到索尼娅的认可。因为其大大咧咧的天然呆个性，安奈经常成为索尼娅本能攻击的受害者。 在无意间，安奈发现，虽然索尼娅是个令人闻风丧胆的杀手，但她在昆虫和妖怪方面却有着意外小的胆量，这也成为了拉近二人关系的重要契机。同时，索尼娅的杀手同事吴织亚切（高部爱 配音），毫无存在感的不知名少女（钉宫理惠 配音）也来到了安奈的身边，杀手和少女们热闹的日常生活展开了。
影片片名致敬了小说家吉野源三郎在1937年发表的同名著书，但电影故事完全由宫崎骏原创。讲述二战后丧母的少年牧真人与一只会说话的蓝鹭相遇，展开不可思议的冒险旅程。
