仙乐国太子谢怜接连被贬后第三次飞升成仙，却不慎破坏了神官们的金殿，无人供奉的他只能下凡除鬼来换取功德作为补偿。在凡间的历练中，谢怜结识了两位来帮助他的小神官，并认识了诡王花城，四人一同解决了一件件诡谲的事件，并逐渐接触到了看似光鲜亮丽的仙界众神官的黯然往事。
这次的故事从“声音”开始。高中生山吹有恓为了寻找初中时沉迷的电台主播而专注于声音。某天从学校广播中听到了确信是本人的声音。但是冲到广播室才发现有四个人在内，而且梦想也能对应上，为了找出真身告诉她自己的心意，有恓开始了行动。
曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
