地球附近的一个异空间中有一个酷宝王国，酷宝以人类情绪波动时散发的情感核能为食物。情感核能分两种，开心、欢乐时产生的情感核被称为七彩元动能，相反悲伤、痛苦产生的是黑色邪动能。女魔头阿酷波斯，率领叛军企图推翻酷宝国王的统治，并通过时光机逃到了20年前的人类世界，企图影响未来人类世界的快乐领袖——司徒乐的成长，让他容易产生邪恶的念头和情感，为阿酷波斯提供庞大的黑色邪动能，征服酷宝王国。酷宝国王得知阿酷波斯的计划，便派小宝前往过去的人类世界保护幼年的司徒乐。
藤原拓海由于不败的战绩，必然会受到新的挑战。 《头文字D》的第二部着重突出拓海的成长，当然不乏激烈的挑战。最经典的要数赤诚和依吕波山路两位老大的比拼。年轻的拓海在爱情上触了礁，在输给帝王车队的lanEvo 3后，拓海遇到了人生的挫折，对自己和AE86产生了怀疑，AE86真的有足够的实力吗？ AE86的重生来自拓海的爸爸文太，他为AE86改装了赛车用引擎。同时，拓海遇到了同样是AE86的强劲对手秋山涉。有意思的是比赛规则是在同一赛道两车来回追赶，直到其中之一能超越对方为止，既要技术又考耐力。胜利让拓海继续接受这辆AE86和重拾信心回到车手的生涯。
本田透（堀江由衣 配音）是一名单纯善良的女子高中生。母亲过世后，无处可去的她在误打误撞之中住进了校草草摩由希（久川绫 配音）的家中。草摩由希家里有十二口人，很快，本田透就发现了他们身上的秘密。原来，草摩家族里流传着一个诅咒，那就是他们每个人都对应着十二生肖里的一种动物，另外一个，则是猫妖。 个性冷淡，非常内向的草摩夹（关智一 配音）、幽默风趣的草摩紫吴（置鲇龙太郎 配音）、活泼可爱积极乐观的草摩红叶（斋藤彩夏 配音）、有着复杂过去的草摩波鸟（井上和彦 配音），在知道了这些表面开朗的人们背后隐藏的伤痛后，本田透会怎样给予治愈呢？
