重返奇妙世界，探索浩瀚宇宙，罗莎塔公主、酷霸Jr.、耀西等更多惊喜角色登场，开拓更宏大酷炫的版图，呈现更精彩纷呈的冒险。
有着人类少女的样貌，却不同于人类的存在――精灵。 她们拥有强大的能力，从邻界现身时，因为会伴随名为『空间震』的灾难，她们甚至被称为人类的天敌。 面对精灵的威胁，人类能采取的手段，是以武力歼灭，或是―― 『与精灵约会，使其娇羞』！ 五河士道能通过让精灵娇羞并亲吻精灵来封印她们的灵力。 靠着这个特异能力持续拯救人类及精灵们的士道身边，有股巨大波涛即将袭击而来。 身为世界屈指可数的巨大企业且想获得精灵力量的DEM社，为了夺取士道的性命，将大举来袭。 于是，士道记忆深处里的神秘少女现出原形―― 各种想法错综复杂，史上最大的战争即将开始。
在人类的历史和传说中记载着许多妖魔鬼怪的故事，很少有人知道他们是真正存在的，而它们的本来面目竟然是一种植物生命体。日本传说中的荒神也是这种植物生命体。而传说中被从高天原流放的天照大神之弟须佐之男竟然是它们的首领。而传说中他从八歧大蛇口中所救的女孩奇稻田姬则是代代转生，专为封锁荒神而存在的巫女，一旦巫女不能够自然死亡，那么日本所有的荒神就都将在第一时间死亡，但巫女活着又会制约它们的力量。所以历代的奇稻田姬都会在当时政府的严密监护下生活，而荒神们几百年一成不变的矛盾就是又想杀死又不得不保护。 到了藤宫红叶这一代，问题发生了变化，继承奇稻田姬力量的是一对孪生姐妹红叶和枫，由于封印力量的减弱，荒神们又逐渐恢复了力量，而须佐之男竟然也开始慢慢复苏。荒神们制造了一个结界，准备在里面杀死红叶，以确保自身不受影响。但一个神秘的少年草雉，却打算在荒神动手之前抢先杀死红叶。原来草雉是荒神们培养的秘密武器，八歧大蛇把自己的荒神力注入人类孩子的体内，那就是草雉。他为了摆脱控制，决定抢先杀死红叶，以便令所有的荒神死亡。然而，渐渐地他却对红叶产生了另外的感情……
