再び大海原に飛び出した 千空達の旅路をお楽しみに‼
物語は新たなステージへ── 『POP IN ２』のリリースから半年。 ＭＥＭちょの尽力の甲斐もあり、今やB小町はブレイク寸前。 アクアはマルチタレント、あかねは実力派女優の道を順調に歩んでいる。 一方で、かなは以前の明るさを失っていた。 そして、アイとゴローの死の真相を追い求め、ルビーは芸能界を駆け上がる。 ────嘘を、武器にして。
人世间存在着大大小小的谜团，当这些谜团被解开之时会释放出或强或弱的能量，食脑奈罗（子安武人 配音）就是专门食用这些能量的魔族，当魔界再无可以解开的谜团之后，他来到了人世，只为了寻找那能够满足他的极致的谜团。 桂木弥子（植田佳奈 配音）是一名拥有着悲惨过去的高中女生，她的父亲死于非命，然而凶手至今未被找到。命运让充满了谜团的弥子和憧憬着谜团的奈罗相遇了，在奈罗的帮助下，弥子终于解开了事件的真相。之后，奈罗和弥子开设了魔界侦探事务所，弥子虽为名誉上的所长，但真正运转侦探社，解开谜题的却是拥有着恐怖魔人力量的奈罗，两人联手解开了一系列匪夷所思的案件，使得黑暗的人性在光天化日之下无处遁形。
神王之子秦书身为神子，却天生凡体凡命，受尽天道界众人部夷厌弃甚至要被夺去神子身份，贬入凡间。直到他与主角相遇融为一体，开启万界签到系统，于混沌天绝云峰开启永动丹田。随后从神道界最底层走起，与修罗战、与鬼神斗、与武帝争，靠一己之力，斩尽神佛，独闯九九八十一重天顶，满天诸神都不能挡其路，以一介凡体走上神道之巅。最后从众多神子的生死决斗之中脱颖而出，独战九大帝子，破混元天尊夺取神道界的惊天密谋，成就新一代大帝。
在邪神加坦杰厄和迪迦奥特曼的决战结束后，人类世界迎来了长达两年的和平岁月。这一日，入间队长随同GUTS考古队来到位于南太平洋的远古遗迹露露耶，他们再次发现了业已毁灭的超古代城市以及三尊邪神的石像希特拉（婆裟羅天明 饰）、达拉姆（松田優 饰）及女领袖卡美拉（芳本美代子 饰）。入间极力反对对古迹的触动，但丝毫无法改变上层的决定，最终导致三尊邪神复活，人类再度面临危机。与此同时，圆·大古（长野博 饰）与柳濑·蕾娜（吉本多香美 饰）相知相守，即将步入婚礼的殿堂。可是邪神指挥其爪牙向人类世界发起进攻，早已丧失奥特曼力量的大古，面对当前的危机束手无策。 三千万年前毁灭人类文明的遥远记忆，折磨着重新大古与迪迦奥特曼的神经……
