故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一
在新的波折的预感面前，幕间的故事——佯围绕着“圣歼”和瓦特拉的战斗中取得胜利的古城和雪菜。 虽然已经把弦神岛作为自己的“夜之帝国”而成为实质性的岛屿支配者的古城，却过着与以前一成不变的日常生活。 但就在此时，弦神岛周边海域发生的原因不明的海难事故，由狮子王机关和太史局进 行联合调查。 另一方面，古城被呼叫自己的声音唤醒。映入记忆模糊的他视线中的景象，是脸颊通红地蜷缩在自己睡的那张毛毯中，流着泪哭诉着的雪菜的容貌。 “前辈……我重要的东西不见了……”
故事讲述约翰尼·里科(卡斯帕·凡·迪恩配音)降级发配到火星偏僻空间站，他本和士兵安稳培训，不料众人被一大批外星昆虫包围，战争一触即发。
