千年前的魔界霸主元邪皇顺利复活降临中原，席卷佛国，欲星移承接法海天命，化身第109位大智慧，与缺舟一帆渡一同剑起文殊，奋力诛邪，无奈邪皇魔威赫赫，千年修行的大智慧依旧不敌。 至此，佛劫终止，魔劫再开。 千年之后，再次一统魔世，麾下更有长琴无焰，应龙师等一干高手的元邪皇，即将再为九界掀起杀潮。 痛失师相的太虚海境，狼主回归的苗疆，百废待兴的中原，历经地门波折的佛国，神秘莫测的道域，隐而不出的羽国 分别又将在这场惊天魔灾中走向何方？俏如来，公子开明是否能力挽狂澜？雁王，凰后又是否会趁机再开墨乱？
曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
