身怀两大道体，却因无灵根启发灵体的东方少鸿，被同族耻笑，甚至被未婚妻背叛。困难接踵而至，东方少鸿之父因掌握进入苍玉仙府的秘密而身陷囹圄，被仙盟所困。在宗族危难之际，东方少鸿意外用自己的血激发了体内的仙源道石，击退仙盟，挽救宗族于危机之间。举步维艰之际，东方少鸿幸得其父的好友季胤真人相救，拜入缥缈宗得以庇护。缥缈宗上，太阴山涧，东方少鸿拼力修炼的同时，却因身怀冥族暗夜道体被视为人族异类，不断遭受同门挑衅。东方少鸿意识到，只有自己足够强大，才能救得父亲脱困，为自己正名，戳穿仙盟的阴谋。
虫怪利用监视蔬菜精灵的办法偷窥到了很多蔬菜精灵们的秘密，在得意之下他大肆宣扬，放了个大喇叭对着蔬菜园，循环播放自己观察到的秘密嘲笑蔬菜精灵们，蔬菜精灵们很生气，觉得自己的隐私被侵犯了，大家决定主动出击去找青虫怪算账。没过几天，蔬菜精灵们造出了一个空中播放器，他们要以欺人之道还治欺人之身，收集了青虫怪的癖好和隐私在空中播放，而且还会随着导航向其它的青虫居住地飞行，让青虫怪也尝尝隐私被人侵犯的滋味。青虫怪即恼怒又无可奈何，只好躲在贪吃府不出门，蔬菜园又可以维持一段时间的平静了。
因为在风祭流传着未确认生物的情报，以及超自然的现象之类的似真非真的传闻。瑚太朗向超自然研究会的部长，千里朱音的求助，于是展开了涉及到瑚太朗认识的学生们的调查。对于瑚太朗来说，原本只是抱着一点冒险心态而已。只要能和热闹的伙伴们一起度过的话，这样就足够了。但瑚太朗还没有注意到，他将要探求那无人知晓的“真实”。
在邪神加坦杰厄和迪迦奥特曼的决战结束后，人类世界迎来了长达两年的和平岁月。这一日，入间队长随同GUTS考古队来到位于南太平洋的远古遗迹露露耶，他们再次发现了业已毁灭的超古代城市以及三尊邪神的石像希特拉（婆裟羅天明 饰）、达拉姆（松田優 饰）及女领袖卡美拉（芳本美代子 饰）。入间极力反对对古迹的触动，但丝毫无法改变上层的决定，最终导致三尊邪神复活，人类再度面临危机。与此同时，圆·大古（长野博 饰）与柳濑·蕾娜（吉本多香美 饰）相知相守，即将步入婚礼的殿堂。可是邪神指挥其爪牙向人类世界发起进攻，早已丧失奥特曼力量的大古，面对当前的危机束手无策。 三千万年前毁灭人类文明的遥远记忆，折磨着重新大古与迪迦奥特曼的神经……
