身怀两大道体，却因无灵根启发灵体的东方少鸿，被同族耻笑，甚至被未婚妻背叛。困难接踵而至，东方少鸿之父因掌握进入苍玉仙府的秘密而身陷囹圄，被仙盟所困。在宗族危难之际，东方少鸿意外用自己的血激发了体内的仙源道石，击退仙盟，挽救宗族于危机之间。举步维艰之际，东方少鸿幸得其父的好友季胤真人相救，拜入缥缈宗得以庇护。缥缈宗上，太阴山涧，东方少鸿拼力修炼的同时，却因身怀冥族暗夜道体被视为人族异类，不断遭受同门挑衅。东方少鸿意识到，只有自己足够强大，才能救得父亲脱困，为自己正名，戳穿仙盟的阴谋。
本作是为了纪念在1996年起开始的《游戏王》系列漫画连载二十周年所推出的动画电影。在跨越无数的试练后，武藤游戏与身体内的另一人格“暗游戏”进行最终决战并获胜，在作出正式诀别后踏上各自的旅途。在经历一段时间后，游戏等人重新回归平凡的生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年却出现在他们的眼前。另一方面，将暗游戏视为劲敌的海马濑人，在暗游戏消失的地方发掘“千年积木”并打算将其重新完成，试图再度复活暗游戏。
门派废徒叶辰，被赶出宗门，无以为家，机缘巧合之下偶得真火，再踏仙武之路。 这是一个神魔仙佛并立的世界，这是一个诸天万域混乱的年代，叶辰的逆天征途，由此开始，历经磨难和轮回，最终问鼎大道巅峰。
故事发生在异世界中，在这里，被称为“噬神者”的鬼怪潜伏在人群之中，散播着恐惧和危险。在一场浩浩荡荡而又旷日持久的战争之后，人类终于以伤亡惨重为代价将噬神者们封印在了三层结界之后，然而随着时间的流逝，第一层结界碎裂了，这也就意味着，如果坐视不管的话，数百年前的悲剧将要重演。 就在这个危急关头，身形纤弱但拥有着强大力量的少女们出现了。天真乐观的静御前（铃木爱奈 配音）、温柔冷静的义经（松井惠理子 配音）、嗜酒如命的茨木童子（三森铃子 配音）、捉摸不透的辉夜（橘田泉 配音）、可爱娇小的天照（原奈津子 配音），这些少女们要对抗的，是名为“撒旦”的最强噬神者。
