《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
阿波罗（贾斯汀·朗 Justin Long 配音）是一只蟋蟀，同时也是一名正在流浪旅途中的艺术家。这一天，阿波罗来到了一片神秘的花园之中，阿波罗必须为获得留在这里的资格而付出努力，同时，阿波罗还要应付一心想要陷害他的黄蜂温蒂（劳丽·海姆斯 Laurie Hymes 配音）。 这一天，阿波罗邂逅了蜂后玛格丽特（凯特·玛拉 Kate Mara 配音），两人一起散步约会唱歌，好不快乐。哪知道，土匪飞蛾斯芬克斯（Ryan Nicolls 配音）带着他的爪牙绑架了玛格丽特，而温蒂则趁此机会谋权篡位，坐上了王座。为了救出玛格丽特，阿波罗挺身而出，和玛格丽特的一干好友们展开了和温蒂的周旋。
为了寻找外公乔瑟夫的私生子，空条承太郎（小野大辅 配音）来到了杜王町，名为东方仗助（小野友树 配音）的高中一年级男生正是空条承太郎要寻找的人，让承太郎没有想到的是，东方仗助拥有着和自己一样的“替身”能力。 身材矮小但拥有强大意志力的广濑康一（梶裕贵 配音），大脑一根筋但对待朋友忠诚不二的虹村亿泰（高木涉 配音），自大而又偏执的人气漫画家岸边露伴（樱井孝宏 配音），围绕在东方仗助身边的，是这些有趣而又强大的朋友和队友们，与此同时，越来越多的替身使者亦接连浮出水面。当罪恶的魔爪伸向杜王町之时，东方仗助愿意以自己的生命为代价，保护这片他热爱的土地。
故事围绕一个单身父亲和他奇怪的阿拉斯加家人展开。
飞弹伤无（赤羽根健治 配音）表面看来是一个非常平凡的男孩子，在姐姐飞弹怜悧（衣川里佳 配音）的安排下，他进入了战略防卫学园阿塔拉克西亚学习，这里生活的女孩们都拥有着各自的魔导装甲，希望能够通过学习如何操纵它们来成为一名合格的战士。 实际上，飞弹伤无拥有着一项特殊能力，那就是通过触摸女孩们的身体来增加她们的装甲的威力。外冷内热嘴硬心软的千鸟渊爱音（影山灯 配音）、热情奔放身材傲人的优莉西亚（赤崎千夏 配音）、风纪委员姬川映流（长妻树里 配音），在学园里，飞弹伤无很快就交到了朋友。
