《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
在帝爱集团会长·兵藤和尊的命令下， 被交付了由债务者们进行的“死亡游戏”这一企划的干部·利根川幸雄！！ 立刻召开企划会议的利根川，摆在他面前的是受难……！！烦闷……！！以及绝望……！！ 描绘夹在会长与黑衣人之间苦恼不已的利根川的恶魔外传，动画化始动……！！
故事发生在名为“风祭”的都市之中，天王寺瑚太朗（森田成一 配音）是一名平凡的高中生，过着风平浪静的生活。一年一度的收获祭即将到来，这个热闹欢快的祭典让整个城市都陷入了欢乐而躁动的海洋之中。 瑚太郎接受了一份寻找新闻线索的工作，于是开始了在城市各处的奔走，在此过程中，只存在于都市传说之中的怪奇事件和神秘生物渐渐浮出了水面，与此同时，瑚太郎的身边亦发生了许多令他百思不得其解的怪事。为此，瑚太郎找到了超自然研究会的会长千里朱音（喜多村英梨 配音），希望后者能够解答他的疑惑，哪知道在两人调查的过程中，瑚太郎的一干好友纷纷被卷入了风暴之中。
