《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
故事发生在神奈川县之中，北条文太郎（山下诚一郎 配音）是一位十分平凡的男子高中生，对于未来，文太郎没有什么希冀和幻想，每一天都在平淡和无望之中度过。一天，名为黑田砂雪（千菅春香 配音）的女生突然找到了文太郎，砂雪是学校里如同明星一样闪耀的存在，同时也是文太郎一直默默暗恋着的对象，她找到文太郎究竟是为了什么呢？ 原来，文太郎曾经写过的一个剧本深深的吸引了砂雪，砂雪希望文太郎能够协助自己制作美少女游戏，在半推半就之中，文太郎入了伙，但是对于游戏制作的基本流程，文太郎一无所知。同样参与游戏制作的还有文太郎的青梅竹马早川夕夏（花泽香菜 配音）和完美主义者安东映叶（明坂聪美 配音）等人。
主人公彻斯是个无论面对任何困难都能勇敢面对的少年。为了找寻下落不明的父亲杰雷迪博士，彻斯与伙伴们一同踏上了冒险的旅程。那天，彻斯一行得到了由杰雷迪博士开发的名为“核”的装置。然而，这其中追踪并狙击他们的军事组织“STORM”，则是由疯狂科学家库里普斯所率领的秘密集团“Eclipse”。就这样，由彻斯率领的CoreTec团队，通过旋转“核”而召唤出巨兽“Monsuno”，展开了与强敌之间的战斗。
