《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
喜武屋七叶，一个活泼的女中学生。奶奶在冲绳岛上经营有着独特风味的冲绳荞麦汤面店。千叶酱和作为高中校花的姐姐七绪，以及有着很强神佛灵感的小学生妹妹心七居住在一起。某一天，那个用咒文封印着喜欢在细叶榕树林中居住的树之精灵的瓶子，却被打开了盖子。出现在七叶面前的是有着可爱小女孩身姿的精灵妮娜。还有同是树之精灵的拉娜，以及化身为凶恶狮子的伊娜也先后出现了。就这样，本应过着悠闲和睦生活的千叶酱，被不可思议的卷入了精灵们带来的波澜之中……
御庭摘希（大久保瑠美 配音）是一个有着紫色长发和呆毛的傲娇少女，个性呆萌又别扭的她有着一个心上人——音无伊御（冈本信彦 配音）。在伊御的眼中，摘希是一个需要照顾的小妹妹，这让摘希觉得十分抓狂。虽然完全没有自觉，但是伊御时常会做出一些让摘希无法承受的刺激举动。 围绕着这一对友达以上恋人未满的笨蛋情侣的，是一群有趣又善良的朋友们。天然呆的春野姬（福原香织 配音）总是被爱捉弄人的科学怪人片濑真宵（生天目仁美 配音）耍得团团转；而有着僵硬症的戌井榊（浅沼晋太郎 配音）又总是在笑料达到高潮的时刻浑身僵直不能动弹。这群可爱的朋友们，围绕着他们而展开的日常就是这部动画所要表达的主要内容。
原作ライトノベルは中高生を中心に絶大な人気を誇り、テレビアニメも大好評の「灼眼のシャナ」。初映画化となる本作では、原作小説の第1巻を基に、主人公の悠二と少女シャナとの出会いや、異世界から来た化け物・紅世の徒との戦いの始まりを描く。高校生の悠二は、人の“存在”を灯りに変えて喰らう化け物・紅世の徒に襲われたところを、紅蓮の髪と眼を持つ謎の少女に救われる。しかし彼は、自分がすでに“存在”していないことを知らされ……。
