在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。
“这怨恨，将带你落入地狱！” 在青少年中流传着这样一个传说，有一个名叫“地狱通信”的网站，它只能在凌晨零点整链接成功，如果你的心中怀有足够的恨意，就能召唤出地狱少女，她会惩罚带给你痛苦的那个人，但同时，你也将永远背负上死亡的烙印，当你的生命结束之时，你将被流放到仇人所在的地狱之中。阎魔爱（能登麻美子 配音）表面上只是一个普通的少女，但她的另一个身份，即是可怕的地狱少女。当她接到网站委托时，便会沐浴更衣，带上代表契约的稻草人和三个随从——轮入道（菅生隆之 配音）、骨女（本田贵子 配音）以及一目连（松风雅也 配音）前往人间行使她的使命。她是谁？她带来的到底是救赎还是毁灭？这个充满罪恶物欲横流的世界里所隐藏着的秘密，被阎魔爱殷红的双眸尽收眼底。
