桐生慧辉（下野纮 配音）是一个平凡的高中二年级男生，虽然也憧憬着高中校园里甜甜的恋爱，但是这样的恋爱似乎和他无缘。一天，慧辉终于收到一封梦寐以求的情书，然而让他没有想到的是，从信封里竟然掉出了一条白色内裤，难道，寄出这封情书的女孩是一个变态？更糟糕的是，这封情书并没有署名，这也就意味着，活跃在慧辉身边的所有女孩子，都有可能是这封情书的作者。 看似高高在上实际上是一个受虐狂的朱鹭原纱雪（竹达彩奈 配音）、外表乖巧可爱但是个性却超级恶劣的古贺唯花（日高里菜 配音）、名为漫画家却只画BL漫画的南条真绪（野水伊织 配音），那封情书的作者究竟是谁呢？
栗原海里（和气杏未 配音）是一位非常善良的高中生，因为在所有方面都比别人强一点点，所以海里的高中生活过得并不是那么的顺利，周围的人总是和她保持着距离，这让海里倍感孤独。一场意外中，海里遭遇了事故，转生来到了异世界中，她向神明许愿，希望在这里自己能够成为一个所有数值都是平均值的普通少女。 口嫌体正直的傲娇少女烈娜（德井青空 配音）、经常被误会是男性的女骑士梅维丝（内村史子 配音）、身材娇小个性温和的珀琳（田泽茉纯 配音），在这里，海里很快就结交了一群朋友们。随着时间的推移，海里渐渐发现，绝对平均的数值对于她来说，竟然成为了一种优势。
曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
