在校园里，兵藤一诚（尾裕贵 配音）“大色狼”的“美名”广为流传，托它的福，一诚至今任然过着没有女朋友的孤苦生活。这注定是不寻常的一日，首先，一诚居然收到了来自美少女的告白；然后，当一诚正准备开始他梦寐以求的幸福约会时，他被果断的杀死了！当一诚再次睁开眼时，面前的红发女子告诉一诚，是她复活了已经死去的他，并且从今天开始，他将成为她的奴仆。 红发女子名叫莉雅丝（日笠阳子 配音），其真实身份是一名恶魔。袭击一诚的女子隶属“堕天使”的行列，从莉雅丝口中的“战争”和“神器”等艰涩的名词，以及接连不断的，来自于堕天使们的攻击中，一诚知道，自己单纯快乐的校园生活即将画上句点。
鸣宫凑（上村祐翔 配音）从初中起就是参加了学校的弓道部，并且和队员们为了挑战县大赛而做着反复的练习。然而，一场意外的发生让凑在比赛中失误，与头筹擦肩而过，大受打击的凑从此放弃了弓道，怀揣着内疚和自责的情感升上了风舞高中。 和凑一起进入风舞高中的还有他青梅竹马的好友竹早静弥（市川苍 配音）和山之内辽平（铃木崚汰 配音），两人邀请凑加入学校的弓道部，但凑拒绝了。一天放学后，凑在误打误撞之中闯入了夜多之森弓道馆，并且见到了优秀的射箭运动员泷川雅贵（浅沼晋太郎 配音），直到这时，凑终于无法再逃避心灵对靶所产生的渴望。
在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性威胁。这个物怪的真实身份，正是火鼠（日根住配音）之子。他们不仅攻击人类，还似乎在寻找自己的母亲，然而，这位“母亲”始终不肯现身。火鼠为何专门针对那些伤害新生儿之人？又是什么样的悲剧，让她悲痛至极、自焚不止？卖药郎深入大奥之中，揭开层层黑暗，追寻斩除物怪所需的三大要素：“形”、“真”与“理”，誓要揭示真相，平息灾祸。
被孤儿院赶出、濒临饿死边缘的少年中岛敦与一群风格奇异的男人们相遇了。
