电视动画《我老婆是学生会长！2》改编自日本漫画家中田由美原作的同名漫画。自由奔放、才色兼备的美少女·若菜羽衣在学生会长选举中把恋爱的自由化作为公约后，杰出当选。成为新设校的星风高等学校的最初的学生会长。在那样的一天，羽衣来到了因大差距而输了选举，成为了副学生会长的和泉隼斗的身边，并倒贴成了老婆…。
因为在风祭流传着未确认生物的情报，以及超自然的现象之类的似真非真的传闻。瑚太朗向超自然研究会的部长，千里朱音的求助，于是展开了涉及到瑚太朗认识的学生们的调查。对于瑚太朗来说，原本只是抱着一点冒险心态而已。只要能和热闹的伙伴们一起度过的话，这样就足够了。但瑚太朗还没有注意到，他将要探求那无人知晓的“真实”。
人世间存在着大大小小的谜团，当这些谜团被解开之时会释放出或强或弱的能量，食脑奈罗（子安武人 配音）就是专门食用这些能量的魔族，当魔界再无可以解开的谜团之后，他来到了人世，只为了寻找那能够满足他的极致的谜团。 桂木弥子（植田佳奈 配音）是一名拥有着悲惨过去的高中女生，她的父亲死于非命，然而凶手至今未被找到。命运让充满了谜团的弥子和憧憬着谜团的奈罗相遇了，在奈罗的帮助下，弥子终于解开了事件的真相。之后，奈罗和弥子开设了魔界侦探事务所，弥子虽为名誉上的所长，但真正运转侦探社，解开谜题的却是拥有着恐怖魔人力量的奈罗，两人联手解开了一系列匪夷所思的案件，使得黑暗的人性在光天化日之下无处遁形。
前辈武田晴海个性粗犷，但很擅长照顾别人。在后辈五十岚双叶上班的第一天，武田误以为身材矮小的她是中学生，使得五十岚对于武田的第一印象相当差，偏偏上司又指派武田指导五十岚。本作讲述在这之后武田和五十岚之间发生的各种恋爱喜剧。
不擅长与人交流、性格腼腆的马库斯在一场乌龙中意外成为了“神秘学事件对策部”的负责人。面对星锑、兔毛手袋等一众行事乖张、性格跳脱的怪咖同事，原本连大声说话都会紧张的马库斯，能否在危机中挺身而出，成为凝聚这支奇妙团队的主心骨呢？——看似古怪的他们……实际上真的“不靠谱”吗？
